Vergils far var en velstående jordbruker, som ga sønnen penger til en solid utdannelse. Vergil studerte filosofi i Cremona, Milano, Roma og Napoli. Tidlig ble han fasinert av Lukrets' epikureisme, gjennom sine lærere Filodemos og Siron i Napoli. Men han tok snart avstand fra epikureernes materialistiske verdensbilde. Vi finner likevel spor av denne læren i hans forfatterskap, men i større grad var det stoisismen som skulle prege hans diktning. Han lot seg også inspirere av gresk og romersk diktning, først og fremst Catulls poesi. Han debuterte litterært omkring år 40 f.Kr. med Bucolica, som var pastorale hyrdedikt som oppvurderte livet på landet, inspirert av Hesiod og Theokrit. Herfra stammer uttrykket in Arcadia est. Vergil trivdes aldri spesielt godt i storbyen Roma. I tillegg skrev han Georgica fra 29 f.Kr., som var et læredikt om landbruk. I Roma kom han inn i kretsen omkring dikteren Horats og Julius Caesars adoptivsønn Octavian, den senere keiser Augustus. De siste ti år av livet skrev Vergil nærmest på oppdrag fra keiseren det romerske nasjonaleposet Aeneiden. En av dem som gjorde hans diktning mulig, var hans velgjører, statsmannen Maecenas, fra hvilken uttrykket 'mesen' stammer.
Det meste av livet bodde Vergil ved Napolibukta på grunn av dårlig helse. I år 19. f.Kr. dro han til Hellas og Lilleasia for å se de stedene han han hadde omtalt i Aeneiden. Han hadde planlagt å være borte i tre år, men ble syk i Megara nær Athen, der han også møtte Augustus på vei hjem fra de østliggende romerske provinsene. Sammen dro de tilbake til Italia, og ved ankomsten til havnebyen Brindisi den 21. september døde han. Aeneiden var da ennå ikke ferdigskrevet, og han ba derfor keiseren å brenne manuskriptet, noe denne heldigvis ikke gjorde. Vergils diktervenner Varius og Tucca skrev det ferdig, og ga det ut. Han ble gravlagt nær sitt hjem langs strandveien mellom Napoli og Pozzuoli, som nå er sunket i havet. Gravinskripsjonen lød: "Mantua me genuit, Calabri rapuere, tenet nunc Parthenope; cecini pascua, rura, duces." (Mantua ga meg livet, Calabria tok det, Napoli vokter nå over meg; jeg sang til hyrdeliv, landbruk, krigere.)
Aeneas var sønn av gudinnen Venus og trojaneren Anchises, og av de mindre sentrale skikkelsene i Homers verker, selv om han var trojanernes beste hærfører nest etter Hektor. Gjennom faren var han etterkommer av Dardanos, trojanernes stamfar. Aeneas forkroppsliger den stoiske dygden pietas, pliktoppfyllenheten ovenfor familien, slekten og gudene, og lojaliteten mot sitt livskall.
Den romerske polyteistiske gudeverdenen var kun et gresk pantheon, oversatt til latin. Kronos ble til Saturn, Zevs til Jupiter, Hera til Juno, Mars ble til Ares, Hermes til Merkur, Poseidon til Neptun, Afrodite til Venus, Eros til Cupido osv. Gudene hadde ingen enhetlig vilje, men kjempet seg imellom slik også menneskene gjorde. De delte seg derfor også i kampen mellom grekerne og trojanerne. Juno motarbeider Aeneas på hans reise, mens hans mor Venus støtter ham. Reisen til Latium er et oppdrag fra henne, som han først føler seg for svak til å mestre. Som vi skal se vokser han med oppgaven underveis. Hans stoiske dygder blir styrket på veien gjennom stadig nye prøvelser. Han er bundet av sin plikt overfor gudene og sitt folk, og blir stadig bevisstgjort denne underveis.
Samme natt som grekerne setter Troja i brann møter Aeneas i en drøm den døde Hektor, som oppfordrer ham til å flykte og grunnlegge et nytt Ilion. Med en flåte på 20 skip, og fulgt av sin aldrende far og sønnen Askanios, foretar han den lange reisen til det lovede land. De reiser langs Thrakias kyst, via Delos, Kreta, Sicilia og Karthago, før de når Cumae på Campanien og til slutt Latium
Aeneiden er inndelt i 12 sanger. De første 6 omhandler reisen fra det ødelagte Troja. Disse blir ofte kallt odysseiske, da de har klare paralleller til Homers Odysseen. De 6 siste omhandler ankomsten til og kampene mot folket i Latium, og er ofte kallt iliadiske, etter Iliaden. Sang 1 forteller om Aeneas reise fra Troja, og Junos forsøk på å senke båten deres med en storm. I sang 4 når de fram til Karthago, og Aeneas forteller dronning Dido om Trojas fall og sin reise. Mange har påpekt at Cleopatra kan være et mulig forbilde for denne fiktive skikkelsen. Her inngår Aeneas et kjærlighetsforhold til Dido, hvis mann kong Sychaeus var drept i kamp. Under en storm søker de ly i en hule og inngår noe som har vært tolket som en kosmisk ekteskapspakt. Han holder på å bli i Karthago, men blir minnet på sitt gudegitte kall.
Han svikter Dido, og dette blir senere sett på som utgangspunktet for Punerkrigene mellom Roma og Karthago idet Dido forbanner Roma, på samme måte som den skjønne Helena var skyld i Trojakrigene. Sangen er nærmest en egen tragedie midt i verket, idet Aeneas må bryte sitt ekteskapsløfte til Dido. Men Dido har også brutt sitt løfte til sin avdøde ektemann om absolutt troskap utover døden (culpa). Hun kan derfor vente seg sin straff fra oven, og det hele ender med selvmord (Jmf. Cleopatra og Antonius). I den romerske verden var nemlig kvinnen en enmannskvinne (univira). Slike tragiske, demoniske kvinneskikkelser finner vi igjen i Euripides Medea, Jean Racines (1639-99) Fedra og hos Henrik Ibsen (1828-1906)
I sang 5 dør Aeneas far og begraves på Sicilia, noe som blir nok en sterk byrde på heroens skuldre. Men han kommer seg også over denne prøvelsen. I sang 6 finner vi Aeneas i underverdenen, hvis nedgang befant seg i Cumae på Campanien. En sibylle (kvinnelig orakel, sannsigerske) leder ham på veien. Det er viktig å huske på at det bare var ett dødsrike i oldtiden, under bakken, hvor alle havnet i det hinsidige. Riktignok var dette delt i flere deler. En forskjellsbehandling av de døde finner vi både i Gilgamesh, hos Homer og Vergil, men først i den kristne tenkningen i middelalderen, f.eks. hos Dante, ble de snille sendt til himmels. Det var også først på 600-tallet Helvete, slik vi kjenner det, ble oppfunnet på et kirkemøte. Hos Dante finner vi også et tredje mellomstadium, Skjærsilden, som ikke var omtalt noe sted i Bibelen. Romernes dødsrike har sin paralell i det greske Hades og den norønne Helheimen. Her møter Aeneas igjen Dido på sorgens marker (lugentes campi), hvor de oppholder seg som er drevet i døden av kjærlighetssorg. Dido har her vendt tilbake til ektemannen Sychaeus. Deretter går han gjennom pinens og staffens sted, tartarus, som blir et slags romersk helvete. Til slutt når han Elysium, hvor de fromme lever et salig liv. her møter han igjen sin avdøde far på de opplyste (elysiske) slettene (Champs Elysees).
Sentralt i den 6. sangen, står det såkalte helteskuet i Elysium. Her får nemlig Aeneas møte en masse historiske personer og se framtidsutsiktene til slekten sin. Augustus spiller her en viktig rolle. Slik knytter Vergil fortid og samtid sammen i sitt epos. I sang 7 ankommer følget Latium. Her regjerer Turnus over sitt folk, antakelig etruskere. De er ikke uten videre villige til å oppgi sitt herredømme. I sang 8 smir Vulkan et skjold til Aeneas, som han skal bruke i tvekampen mot Turnus, på samme måte som Hefaistos smidde et til Achilles i Iliaden før tvekampen mot Hektor. I resten av sangene er det kamper mellom de to grupperingene, og i siste sang dreper Aeneas Turnus og gifter seg med kongsdatteren Lavinia.
Det blir ofte sagt at Aeneiden ble skrevet av Vergil på oppdrag fra keiser Augustus med en ideologisk hensikt. Denne bestod i å legitimere Augustus' keiserdømme, samt å gjeninnføre de stoiske dygdene i Romerriket, som Aeneas utøver i verket. Augustus' tanke var at Aeneas evner og bestrebelser skulle bli en rettesnor og en allmenn lov for alle innbyggere i Romerriket.Vi vet at Augustus' keiserdømme virkelig skulle innlede Pax Romana i framtiden, men det visste man ikke på Vergils tid. Deres erfaringer var knyttet til 500 år med nærmest kontinuerlig krigføring og de nylige stridighetene under borgerkrigen.